Кафедра была создана в 1964-г. в Ленинградском государственном педагогическом институте им. А. И. Герцена /ныне — РГПУ/ как кафедра научного атеизма, этики и эстетики. С 1970 по 1996 гг. возглавлял кафедру доктор философских наук, профессор Н. С. Гордиенко. С 1996 по 2002 гг. руководил кафедрой кандидат философских наук, доцент В.В. Аржанухин, при нем кафедра обрела новое название — стала именоваться кафедрой религиоведения. Так же при нём кафедра религиоведения вошла в состав факультета социальных наук. В 2005 г. на должность заведующего кафедрой был избран доктор философских наук, профессор А. Ю. Григоренко, скоропостижно скончавшийся 1 мая 2015 года.

С сентября 2015 года кафедра была объединена с кафедрой социологии. Новая кафедра была названа кафедрой социологии и религиоведения.

В 2018 кафедра вновь была сделана самостоятельным подразделением (с 1-го сентября 2018 года). Называться кафедра стала кафедрой истории религий и теологии. Новым заведующим кафедрой стал д.ф.н., профессор Прилуцкий Александр Михайлович.

В настоящее время преподаватели кафедры ведут занятия на различных факультетах университета. Основные дисциплины – «Религиоведение», «История религии», «Философия религии», «Христианская теология», «География религий», «Религии России: история и современность», «Конфессиональная динамика Северо-Запада России и Санкт-Петербурга», «Основы конфессиональных культур»  и т.д.

Непосредственно на факультете истории и социальных наук ведутся занятия в рамках основной образовательной программы по подготовке бакалавров педагогики (модуль «История религиозных культур») и магистров направления «история религии» и магистров педагогики.

Коллективом кафедры издано большое количество монографий, учебников и учебных пособий, посвященных истории, теории и прикладному аспекту религиоведческой науки.